В следующем году, с перечислением из Балтийского в Черноморский флот, ему было поручено доставить в Херсон команду из 200 матросов. В Херсоне Пустошкин принял участие в борьбе с чумою в качестве члена комиссии «по истреблению заразительной в городе болезни». Придя в Севастополь на корабле "Слава Екатерины", Пустошкин совершал кампании в водах Черного моря, самостоятельно командуя одним из пинков, а в 1786 году был назначен командиром небольшого военного фрегата "Пчела", снаряженного под видом купеческого корабля с 12 пушками, причем в трюме было скрыто еще 8, и получил распоряжение исследовать степень безопасности свободного плавания русских купеческих судов в Черном и Средиземном морях, ввиду слухов о нападениях пиратов; выйдя из Николаева, Пустошкин явился в Константинополе русскому посланнику, который дал секретное предписание — по выходе из Дарданелл поставить все пушки, удвоить команду наемными матросами и собрать во время путешествия сведения о турецких силах и военных приготовлениях, для чего, под предлогом коммерческих надобностей, заходить во все архипелагские порты. Поручение было исполнено. Вступив в гавань Марселя для карантина, Пустошкин узнал здесь о враждебных замыслах алжирцев; отсюда, согласно своей задаче, он, под видом частного путешественника, отправился сухим путем в Тулон для осмотра его гавани, доков, крепости и т. п.; там ему случилось познакомиться с французским артиллерийским поручиком Наполеоном Бонапартом, будущим императором, вместе с которым он и осмотрел все Тулонские укрепления. На обратном пути в Константинополь русский фрегат едва не подвергся нападению алжирских пиратов. Возвратясь из своей экспедиции, Пустошкин донес Потемкину о добытых сведениях и о замеченных приготовлениях турок к войне: в это время все клонилось к разрыву между Россией и Турцией; ввиду близкой войны, Пустошкин исполнял разные поручения по флоту, который посетила и Екатерина II; произведенный в капитан-лейтенанты, он вернулся в Херсон.
19-го августа 1787 года под Очаковом явился турецкий флот; во время боя Пустошкин командовал плавучею баржею; по уходе турецкого флота в Константинополь, а русского на зимовку в Буг и Днепр, он был командирован в местечко Кричево, Могилевской губернии, на канатную фабрику помещика Голынского для ее переустройства и изучения дела, где пробыл 6 с половиной лет, и в 1791 году был произведен в капитаны 2-го ранга. Согласно предписанию, Пустошкин явился (в 1794 году) в Херсон, завел канатную фабрику по образцу Кричевской и был назначен начальником флотской команды.
1-го января 1796 года произведенный в капитаны, Пустошкин вскоре командирован был в Вятскую губернию, на Камские заводы, для исследования качества и выделки железа; на Ижевском и Воткинском заводах заведовал производством якорей и железных частей для Черноморского флота, а в 1797 году назначен капитаном над Севастопольским портом и в следующем году — флотским начальником в Севастополе.
В 1799 году он принял в Николаеве начальство над эскадрою из 13 военных судов в составе фрегате "Св. Александр Невский", фрегата "Александр Невский" (со снятыми пушками), 32-пушечного фрегата "Иоанн Златоуст", бригантин "Алексей" и "Илларион", небольших судов "Майлет", "Благовещение", "Царь Константин", "Исидор", "Кичкасы" и трех транспортов , на которых доставил, по договору Императора Павла І с Неаполитанским королем, десантные войска; и в 1800 году на фрегате "Св. Александр Невский" вернулся чрез Корфу в Николаев, причем получил благодарность адмирала
[Для просмотра данной ссылки нужно зарегистрироваться] и Монаршее благоволение. В 1805 году произведенный в контр-адмиралы, Пустошкин был назначен начальником гребного флота в Николаеве, командовал Черноморскими эскадрами, исполнял различные служебные поручения.
В конце 1806 года началась война с Турцией, доставившая Пустошкину возможность главных отличий на службе. В ноябре этого года, быстро прорубившись во льду Днестровского лимана, он явился с гребным флотом в помощь сухопутным войскам, к турецкой крепости Аккерману, которая и сдалась; Пустошкин был награжден за это первым
орденом — Анны 1 степени; затем, в марте 1807 года, он содействовал взятию и занятию крепости Килии в устье Дуная. После этого министр морских сил
[Для просмотра данной ссылки нужно зарегистрироваться] предписал было Пустошкину взять под свою команду Черноморский флот с 17000 сухопутного войска и атаковать турецкий флот у Константинополя, по которому приказано было стрелять с моря и суши, высадив десант на берег; однако, поход на Царьград был отменен, а вместо того Пустошкину велено было посадить на эскадру войска и взять город Анапу. После бурь и задержек в дороге, эскадра в числе около 15 судов — линейных кораблей, фрегатов, бригов и брандеров — неожиданно явилась под Анапой и, так как приглашение к сдаче не имело успеха, началась канонада с судов и атака крепости; вскоре крепость горела, и из нее бросились бежать турецкие артиллеристы, паша, янычар-ага и жители; прискакавшие черкесы тоже были отбиты; победителям досталось около ста пушек, два купеческих судна и много военной добычи; вновь подходившие к городу толпы конных черкесов были разогнаны пушечными выстрелами; 5-го мая Анапа была взорвана русскими и, таким образом, разрублен главный узел, связывавший Константинополь с кавказскими племенами.
В том же мае Пустошкину было поручено занять Трапезунд и Платану; эскадра его состояла из 30 с лишком судов, с войском на них; но Трапезунд сдаться не пожелал, бомбардировка его видимо не достигала цели, высадка же десанта была невозможна при значительном перевесе неприятельских сил; поэтому на военном совете решено было вернуться; в июле Пустошкин уже был в Севастополе вместе с захваченными по дороге в плен неприятельскими судами; мир, заключенный в Тильзите, прекратил войну.
В декабре 1807 года Пустошкин произведен был в вице-адмиралы и до 1811 года был флотским начальником в Николаеве и Херсоне и директором Черноморского штурманского училища. В 1811 году он был переведен из Черноморского флота в Балтийский, в Петербург, и назначен для присутствования в Государственной Адмиралтейской Колегии. В 1820 году Пустошкин был назначен членом Адмиралтейской Коллегии, производил смотры эскадрам, был избран в члены Вольного Экономического Общества за распорядительное хозяйство в его имении; а в 1825 и 1826 годах назначен председателем особой Комиссии для приведения в порядок дел и книг по казначейской экспедиции, членом Комитета для образования флотов и членом особой Комиссии по осмотру всех команд в Кронштадте, и награжден
орденом св. Владимира 2-й ст.
В 1827 году Пустошкину повелено было присутствовать в правительствующем Сенате, в 1829 году он определен членом Комитета для составления расчетов по взысканиям за упущения казны по Кронштадтскому канатному заводу, а в 1831 году произведен в адмиралы; в 1832 году он был назначен присутствовать в Адмиралтейском Совете, а в 1840 г. получил
орден Белого Орла.
Скончался 19-го апреля 1846 года и погребен в главной церкви Волкова кладбища в Петербурге.